UNIVERZITA PALACKÉHO V OLOMOUCI
PŘÍRODOVĚDECKÁ FAKULTA
Katedra zoologie a ornitologická laboratoř
EVOLUCE VÝVOJOVÝCH PERIOD U PTÁKŮ
Bakalářská práce
Lukáš JAKUBA
N1501 - Biologie
Učitelství biologie pro střední školy, učitelství geografie pro střední školy
Prezenční studium
Vedoucí práce: Vladimír REMEŠ, Doc. Mgr. Ph.D.
OLOMOUC 2013
Prohlašuji, že jsem bakalářskou práci vypracoval samostatně za použití citované literatury
a pod vedením Vladimíra Remeše, Doc. Mgr. Ph.D.
V Olomouci dne: . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .
Podpis
Poděkování
Na tomto místě bych chtěl poděkovat svému vedoucímu Vladimíru Remešovi,
Doc. Mgr. Ph.D. za poskytnuté články a rady týkající problematiky, jíž se ve své práci
zabývám a za čas, který byl ochoten věnovat jak opravám chyb tak i mě samotnému
na konzultacích. Děkuji také své přítelkyni Anetě Vedralové, že nade mnou nezlomila onu
příslovečnou hůl a psychicky mě podporovala, když jsem nevěděl kudy kam při psaní této
práce. Rovněž chci poděkovat Pavlu Vaňkovi za pomoc při korekci textu práce
a při překladu abstraktu z češtiny do angličtiny.
Bibliografická identifikace
Jméno a příjmení autora: Lukáš Jakuba
Název práce: Evoluce vývojových period u ptáků
Typ práce: Bakalářská práce
Pracoviště: Katedra zoologie a ornitologická laboratoř,
Přírodovědecká fakulta, Univerzita Palackého v Olomouci
Vedoucí práce: Vladimír Remeš, Doc. Mgr. Ph.D.
Rok obhajoby práce: 2013
ABSTRAKT
Druhově specifické délky vývojových period a způsoby chování jsou výsledkem
evolučních změn v důsledku působení ekologických a fyziologických faktorů prostředí.
Tyto faktory se odvíjejí především od rozdílného klimatu mezi severním mírným pásem a
tropy/jižní polokoulí, v důsledku čehož došlo k evoluci rozdílných délek vývojových
period. U ptáků tropů a jižní polokoule došlo v odpovědi na okolní prostředí ke zmenšení
snůšky, ale ke zvětšení vajec obsahujících více zásobních látek,což může vést ke zlepšení
životaschopnosti mláďat Naopak ptáci severního mírného pásu uplatňují větší snůšky
s menšími vejci, jež se vyvíjejí rychleji. Sourozenecká kompetice tak zajistí, že silnější
jedinci přijmou větší množství potravy než jejich slabší příbuzní, což jim umožní rychleji
dospět. Souboj mezi mláďaty bývá dále umocněn sníženou příbuzností sourozenců a bojem
o přežití v důsledku větší snůšky Aby došlo alespoň k částečnému vyrovnání sil na hnízdě,
mohou samičky do žloutku ukládat různé množství hormonů upravujících rychlost vývoje
zárodku a mláděte. Pokud tedy samičky uloží do žloutku během jeho tvorby více
steroidních hormonů, dojde ke zkrácení embryonální periody. Delší embryonální vývoj v
oblasti tropů a jižní polokoule se může také vyvinout v důsledku potřeby delšího času pro
dokonalejší vývoj imunitního systému a orgánů, které jsou jeho součástí, jako výsledek
přizpůsobování se zvýšenému množství parazitů. Délku embryonálního vývoje může svým
působením ovlivnit částečně také světlo, a to regulací např. hormonu melatoninu, jenž má
vliv na aktivitu organismu. Délky vývojových period závisí také na migrační strategii
druhů, kdy u migrantů dochází ke zkracování postembryonálních period, což umožňuje
mláďatům dostatečně zesílit a opustit hnízdo dříve. Nejvýrazněji ovlivňuje délky
jednotlivých period vývoje predace nepřímým působením přes rodiče. Přítomost predátorů
tak může ovlivnit schopnost rodičů udržovat optimální inkubační teplotu vajec, což je
způsobeno delším pobytem mimo hnízdo. Vyšší míra predace ale způsobuje zkracování
mláděcích vývojových period. Rozdíly v délkách vývojových period tedy nejsou
výsledkem působení jen jednoho faktoru, ale jsou spíše výsledkem souhry všech faktorů,
jež se nadále vzájemně ovlivňují.
Klíčová slova: vývojové periody, geografická variabilita, velikost vajec, velikost
snůšky, sourozenecká kompetice, steroidní hormony, parazitismus, vliv světla, péče
o hnízdo, inkubační teplota, migrace, hnízdní predace
Počet stran: 36
Jazyk: český
Bibliographic identification
Author's first name and surname: Lukáš Jakuba
Title: Evolution of developmental periods in birds
Type of theses: Bachelor thesis
Department: Department of Zoology and Laboratory of
Ornithology, Faculty of Science, Palacký
University, Olomouc
Supervisor: Vladimír Remeš, Doc. Mgr. Ph.D.
The year of presentation: 2013
ABSTRACT
All bird taxa have distinctive development periods and behaviours which are as a
result of evolutionary adaptations to ecological and physiological factors in their
environment. There are distinctive differences in embryo development and fledgling
maturation periods between tropical and temperate southern regions and northern
temperate regions. In response to ambient environmental conditions, tropical and southern
temperate birds have developed smaller broods. They also produce larger more nutrient
rich eggs which enhance offspring viability. The reduction in sibling competition and the
availability of more food per nestling requires shorter post embryonic periods. In contrast,
birds in the northern temperate region have larger broods and smaller eggs which require
shorter developmental periods. Sibling competition ensures that stronger individuals will
receive more food than weaker ones enabling them to mature faster. The struggle for
survival in a larger brood and reduced affinity between nestlings also reinforces sibling
competition. In order to partially balance sibling competition in the nest females can store
different amounts of hormones to regulate the speed of embryo and fledgling development.
The presence of higher hormone levels will result in shorter incubation periods. There are
longer incubation periods in the tropics and southern temperate regions which results in the
development of stronger organs and immune systems. This evolutionary adaptation is
required due to the prevalence of parasites in these regions. Incubation periods may also be
modified by the light, for example by the presence of the hormone melatonin, which
affects the metabolic activity of organisms. Developmental periods are also dependent on
the type of migration strategy. For instance, migratory birds will have shorter post-
embryonic periods enabling fledglings to gain weight faster and leave the nest more
quickly. The most important factors affecting the length of each developmental period is
the indirect effect of predation and parental behaviour. The presence of predators may
affect the parents’ ability to maintain the optimum incubation temperature of their eggs due
to sporadic periods away from the nest. This may lead to longer incubation periods but also
the need for faster maturation of nestlings. The differences in developmental periods in
birds is not influenced by a single factor but rather, a combination of factors interacting
with each other.
Key words: developmental periods, geographic pattern, egg size, brood size, sibling
competition, steroid hormones, brood parasitism, effect of light, nest attentiveness,
incubation temperature, migration, nest predation
Number of pages: 36
Language: Czech
Obsah
Úvod ....................................................................................................................................... 9
Cíle ......................................................................................................................................... 9
1. Rychlost vývoje v závislosti na velikosti snůšky.......................................................... 10
2. Alometrie růstu těla jako výsledek souboje o potravu mezi sourozenci....................... 11
3. Hormonální kontrola embryogeneze a růstu ................................................................. 12
4. Imunokomentence a její vliv na délku vývojových period ........................................... 13
5. Embryonální vývoj v závislosti na světle ..................................................................... 15
6. Vývojové periody v závislosti na migraci a výsledný geografický gradient ................ 17
7. Intenzita predace a chování rodičů ............................................................................... 18
8. Vliv teploty na délku inkubačních period ..................................................................... 21
Závěr .................................................................................................................................... 25
Literatura .............................................................................................................................. 29
9
Úvod
Délky vývojových period jsou evolučním znakem lišícím se jak mezidruhově tak
i vnitrodruhově. Nejvýraznější rozdíly však najdeme na mezidruhové úrovni a napříč
geografickým spektrem planety Země, kdy během evoluce došlo k vytvoření
geografického gradientu v délkách vývojových period. Tyto geografické rozdíly jsou
ve většině případů připisovány klimatickým odlišnostem mezi tropy/jižní polokoulí
a severním mírným pásem. Ptačí druhy si navíc v průběhu evoluce osvojily různé způsoby
chování, jimiž mohou ovlivňovat délky vývojových period a toto chování bylo velkou
měrou formováno okolními biotickými a abiotickými podmínkami prostředí.
Doba potřebná pro vývoj jedince od nakladení vejce až po opuštění hnízda tímto
mládětem nevzniká v důsledku působení jen jednoho faktoru prostředí, ale souhrou
okolních podmínek ve kterých se daný druh vyskytuje a metabolickými procesy
odehrávajícími se v tělech vyvíjejících se zárodků a mláďat. Tyto podmínky však nejsou
stabilní v čase a prostoru a mohou se měnit v průběhu let, ale i v rámci jedné sezony.
Na tyto změny pak musí ptáci reagovat a pokud možno přizpůsobit jim své chování. Není
tedy v důsledku jednoduché určit který faktor a do jaké míry ovlivňuje délku vývoje,
protože tito činitelé ovlivňující vývoj mohou vyplývat jeden ze druhého, popř. na sebe
vzájemně působit.
Cíle
V této bakalářské práci se snažím zohlednit nejvýznamnější ekologické, etologické
a fyziologické faktory ovlivňující délky vývojových period. Rovněž se snažím podat
komplexní obraz týkající se problematiky mého tématu, který je založený na zhodnocení
relevantní literatury.
10
1. Rychlost vývoje v závislosti na velikosti snůšky
Délky vývojových period by mohly být v určitých mezích závislé na velikosti
snůšky, s níž by měla úzce souviset i velikost vajec, protože kladení většího množství vajec
by mělo omezit jejich velikost. Samičky by tak mohly rozložit méně látek do většího
množství vajec, což ale může mít negativní dopad na potomky, nebo by mohly vynaložit
ušetřenou energii pro výchovu menšího množství mláďat, která by tak mohla být
v budoucnu zvýhodněna oproti mláďatům z menších vajec.
Větší vejce jsou z geografického hlediska charakteristická pro nižší zeměpisné
šířky, zatímco směrem na sever velikost vajec mezi fylogeneticky příbuznými druhy klesá
(Martin 2008). Pro ptáky nižších zeměpisných šířek jsou rovněž charakteristické delší
embryonální periody (Martin 2008), které mohou souviset s lepší životaschopností
potomků (Ricklefs 1992). Jiné studie však existenci rozdílu v délkách inkubačních období
popírají a tvrdí, že tento rozdíl je nepatrný až žádný (Geffen & Yom-Tov 2000). Pokud
pomineme studii Geffena & Yom-Tova (2000) pak můžeme říci, že větší vejce mohou
souviset s delším embryonálním vývojem (viz také Martin 2008). Avšak opomíjet studie
tvrdící něco jiného by byla chyba, protože tyto výzkumy dokazují, že ne vše je na první
pohled tak jednoduché a je důležité tyto nesrovnalosti dále zkoumat.
S rychlostí vývoje do jisté míry koreluje také množství vajec. Jelikož s rostoucím
počtem vajec klesá jejich velikost (Williams 2001), mělo by s rostoucí velikostí snůšky
docházet ke zkracování embryonálních period (Hipfner et al. 2010). Postembryonální
vývojové periody by se však na druhou stranu měly prodlužovat, protože s rostoucím
množstvím vajec také roste množství mláďat (Martin 1995, Remeš & Martin 2002, Martin
et al. 2011) vyžadujících potravu. Se vzrůstajícím počtem mláďat tak roste sourozenecká
kompetice o potravu, jež je nadále stupňována sníženou příbuzností mláďat (viz Alometrie
růstu těla jako výsledek souboje o potravu mezi sourozenci). Množství dostupné potravy
na jedince se proto také podílí na formování délek vývojových period (Fontain & Martin
2006, Chalfounová & Martin 2007, Martin et al. 2011).
11
2. Alometrie růstu těla jako výsledek souboje o potravu mezi
sourozenci.
Souboj o potravu probíhá v každém věku a za každých podmínek. Sourozenecká
kompetice je významným faktorem ovlivňujícím jak vnitrodruhovou, tak mezidruhovou
variabilitu v rychlosti růstu. Tento činitel ale závisí na množství potravy, kterou rodiče
přinesou na hnízdo, ale také na vzájemné příbuznosti soupeřících mláďat.
Mládě, které se lépe uplatní při souboji o potravu, by mohlo být také úspěšnější
po opuštění hnízda. Po vylíhnutí vzniká na hnízdě hierarchické postavení mláďat, kdy
dříve vylíhlé mládě je větší a má tudíž i vyšší postavení, s čímž je ale spojena vyšší
úmrtnost později narozených sourozenců (Nilsson & Svensson 1996). Boj o potravu je dále
umocňován příbuzností mláďat (Nilsson & Svensson 1996, Royle et al. 1999, Lloyd
& Martin 2003), kdy mezi méně příbuznými sourozenci dochází k silnější kompetici
na hnízdě (Royle et al. 1999, Lloyd & Martin 2003). Snížená příbuznost mláďat vzniká
v případech, kdy se samička páří s více než jedním samcem a vajíčka jsou snesena
do jednoho hnízda. Aby se slabší sourozenci mohli uplatnit musejí přijímanou potravu
ukládat jiným způsobem, než to dělají jejich silnější příbuzní (Nilsson & Svensson 1996,
Bourgeonová et al. 2011), a to například do imunitního systému (Bourgeonová et al. 2011)
nebo k rychlejšímu růstu křídel (Nilsson & Svensson 1996, Bourgeonová et al. 2011).
Uskutečněné studie se shodly především na faktu, že významně sourozeneckou
kompetici ovlivňuje zejména snížená příbuznost mláďat v důsledku mimopárového
otcovství (extra-pair paternity) (Nilsson & Svensson 1996, Royle et al. 1999, Lloyd
& Martin 2003). To potvrzuje např. výzkum provedený Roylem et al. (1999), kteří
srovnáváním fylogeneticky příbuzných druhů zjistili rychlejší růst u druhů s vyšší mírou
výskytu mimopárového otcovství. Rychlejší růst mláďat se zvyšující se intenzitou
mimopárového otcovství byl potvrzen i na vnitrodruhové úrovni u sýkory babky (Parus
palustris) Nilssonem & Svessonem (1996). Avšak Nilsson & Svensson (1996) také zjistili,
že růst křídel u mladších jedinců je mnohem rychlejší, než je tomu u jejich starších
protějšků, což může být způsobeno snahou mláďat opustit hnízdo ve stejnou dobu, v jakou
ho opouští ostatní sourozenci i za cenu nižší hmotnosti (Nilsson & Svensson 1996). To
však může negativně ovlivnit životaschopnost jedince.
12
Z uskutečněných studií vyplývá, že souboj o potravu mezi sourozenci významně
ovlivňuje jejich rychlost růstu a hmotnost a může mít tedy vliv i na budoucí život mimo
hnízdo. Avšak Bourgeonová et al. (2011) zjistili, že rychlost růstu mláďat může být
výrazně ovlivněna množstvím dostupných zdrojů, které jsou ale každý rok jiné, což může
ve výsledku vést ke zkreslení zjištěných dat. Řešením toho problému by tedy mohlo být
provedení dlouhodobějšího výzkumu, jenž by vzal v úvahu také produktivitu prostředí
v jednotlivých letech.
3. Hormonální kontrola embryogeneze a růstu
Embrya využívají ke svému růstu zásobní látky uložené ve žloutku. Mezi tyto
látky patří také steroidní hormony, které jsou do žloutku ukládány v průběhu jeho tvorby
v matčině těle. Matky tímto způsobem mohou kontrolovat množství hormonu, jenž dávají
k dispozici svým potomkům a tím ovlivňovat jejich vývoj (Schwabl 1993, Eisingová et al.
2001, Haywardová & Winfield 2004, Schwabl et al. 2007, Martin & Schwabl 2008)
a mohly by tedy i zvýšit nebo snížit schopnost dalšího přežití mláděte. Steroidní hormony
však mohou být také produkovány endogenně po několika dnech inkubace (Eisingová
et al. 2003). Množství androgenů přítomných ve žloutku ovlivňuje délku inkubační periody
(Sockman & Schwabl 2000, Eisingová et al. 2001, Schwabl et al. 2007, Martin & Schwabl
2008) a rychlost vývoje vylíhlých mláďat (Sockman & Schwabl 2000, Haywardová
& Winfield 2004, Schwabl et al. 2007). Množství androgenních hormonů taktéž upravuje
kompetiční schopnosti mláďat (Schwabl 1993, Eisingová et al. 2001). Hormony
ovlivňující výše uvedené znaky jsou například testosteron, androstendion, kortikosteron,
estradiol a dihydrotestosteron.
Schwabl (1993), Sockman & Schwabl (2000) a Eisingová et al. (2001) zjistili, že
množství androgenních hormonů obsažených ve žloutku se zvyšuje s pořadím, v jakém
jsou vejce kladena (později kladené vejce obsahuje vyšší množství androgenů). Vyšší
množství těchto steroidních hormonů zkracuje období inkubace (Schwabl 1993, Eisingová
et al. 2001, Schwabl et al. 2007), ale prodlužuje postnatální vývojové periody (Sockman
& Schwabl 2000, Haywardová & Winfield 2004, Schwabl et al. 2007, Martin & Schwabl
2008). Eisingová et al. (2001) dále zjistili, že mláďata vystavená vyššímu množství
androgenů byla větší a současně měla delší nohy než kontrolní vzorek, který se vylíhl
z vejce nakladeného ve stejném pořadí. Prostřednictvím vyššího množství androgenních
13
hormonů by tedy matky mohly zvýhodňovat své potomky, kteří se vyklubou později a jsou
znevýhodněni hierarchickým postavením na hnízdě, protože mláďata jež se vylíhnou
později budou mít delší nohy a tedy i větší šanci, že dosáhnou na potravu, kterou jim rodič
přinese na hnízdo. Avšak i v tomto případě existují studie, jejichž závěry neodpovídají
všeobecnému trendu. Kupříkladu Sockman & Schwabl (2000) zjistili, že vyšší množství
androgenů oddaluje líhnutí a Eisingová et al. (2001) došli k závěru, že více androgenů
v těle mláděte urychluje jeho růst.
Princip, jakým produkce androgenů urychluje embryogenezi ještě není příliš
znám, avšak vysvětlení by mohl poskytnout výzkum provedený Chenovou et al. (2010),
při němž došlo v prostředí in vitro k inhibici apoptózy a naopak byla podpořena tvorba
osteoblastů (buňky zodpovědné za vznik kostí (Encyclopaedia Britannica 2013). Inhibice
apoptózy byla u slepičích osteoblastů vyvolána kombinací 17β-estradiolu (prekurzorem
estradiolu je testosteron) a testosteronu. Vyšší míra syntézy osteoblastů a s tím související
zvýšená osteogeneze by mohla vysvětlit rychlejší vývoj zárodku, protože by tak docházelo
k rychlejšímu růstu kostí a o tuto dobu by se poté mohl zkrátit čas potřebný pro úplný
vývoj životaschopného zárodku. Rychlejší vývoj by proto mohl být umožněn dostatečným
množstvím látek uložených ve žloutku. Následně pomalejší vývoj během postnatálních
period by mohl být výsledkem závislosti na množství potravy, jež je přinesena na hnízdo,
protože mládě by v této době již nemělo ideální dostatek živin pro růst, neboť se musí
o potravu dělit se svými sourozenci. Účinek androgenních hormonů by tedy byl zastíněn
množstvím dostupné potravy.
4. Imunokomentence a její vliv na délku vývojových period
Vývoj mladých jedinců probíhá zpravidla déle v tropech než v severnějších
zeměpisných šířkách. Existuje mnoho teorií vysvětlujících tento fenomén, avšak asi
nejméně zdůrazňovanou je vliv parazitů a imunokompetentence. Tento vztah však může
mnohdy pomoci vysvětlit složité vztahy vycházející na povrch při studiu volně žijících
ptáků.
Delší vývoj mláďat nízkých zeměpisných šířek může být způsoben potřebou
delšího času pro vývoj imunitního systému v tropických oblastech (Ricklefs 1992,
Robinson et al. 2008), interakcí mezi růstem a alokací látek do imunitního systému
(Lochmiller et al. 1993, Soler et al. 2003, Brommer 2004) a výsledným celkově „pomalým
14
způsobem života“ (slow pace of life, tj. malá snůška, delší vývoj mláďat, delší období
života; Tielemanová et al. 2005). Největší oblastí výskytu parazitů jsou právě oblasti tropů
(Piersma 1997), jež díky svému teplu a vlhku nabývají obrovské druhové bohatosti, a to
nejen hmyzu. Vektory (přenašeči) různých nemocí jsou nejčastěji zástupci z řad
dvoukřídlého hmyzu, z nichž nejznámějšími jsou různé druhy komárů, avšak mohou to být
také mouchy (Ricklefs 1992). Přenášeni jsou především prvoci rodů Haemoproteus,
Leucocytozoon, Trypanosoma, Plasmodium, ale také larvy hlístic (Nematoda) (Ricklefs
1992). S klesající teplotou a výskytem mořského prostředí ale dochází ke snížení výskytu
a postupně i úplnému vymizení hmyzích přenašečů, tedy i výskytu parazitů, čímž se
zkracuje doba potřebná pro vývoj embrya (Piersma 1997).
Delší embryonální a postnatální vývoj může být nepřímo úměrný množství
parazitů např. rodů Haematozoan, Plasmodium a Leucocytozoon vyskytujících se v tělech
jedinců (Ricklefs 1992), nebo může mít naopak za následek slabší odpověď imunitního
systému na přítomné parazity (Palaciosová & Martin 2006). Inverzní vztah mezi delší
dobou inkubace a nižším výskytem parazitů může být vysvětlen: spojením dlouhých
inkubačních dob s takovými hnízdními stanovišti, jež jsou relativně bez parazitů a jejich
přenašečů; výběrem habitatu přenašeči příliš nedotčeného; zvolením vhodných stanovišť
k přespání a spánkových poloh snižujících možnost kontaktu s přenašečem (Ricklefs 1992)
a také pomocí vyvinutějšího imunitního systému v důsledku dlouhého vývoje embrya
a s tím spojenou lepší diferenciací imunitního systému v době líhnutí (Ricklefs 1992, Lee
et al. 2008). Existuje však i alternativní teorie: při delším embryonálním vývoji se může
vyvinout slabší imunitní odezva organismu (Palaciosová & Martin 2006), což je s největší
pravděpodobností způsobeno sníženou dostupností rodičovské péče související např.
se zvýšenou mírou predace a s tím spojenou sníženou teplotou inkubovaných vajec
narušující vývoj embrya (Martin et al. 2000a, Martin 2002, Fontaine & Martin 2006,
Chalfounová & Martin 2007, Martin et al. 2007). Nižší teplota při vývoji zárodku tedy
způsobuje neplnohodnotný vývoj ptačího embrya, což vyvolává zhoršenou funkci
imunitního systému. Silnější imunitní systém se vyvíjí také v případě vysokého počtu
parazitů v okolním prostředí (v populaci existuje vysoká prevalence1 parazitů) a je tedy
výsledkem působení vnějších podmínek životního prostředí (tj. selekčního tlaku ze strany
parazitů; Palaciosová & Martin 2006).
1 Prevalence=celkový počet nakažených v určité populaci v určité době (The free dictionary © 2013)
15
V průběhu hnízdní péče (tj. doba od vylíhnutí mláděte až po opuštění hnízda
mládětem; angl. nestling period) se rozhoduje mezi využíváním látek k výstavbě
imunitního systému (produkce lymfocytů, vývin sleziny, Fabriciovy burzy) (Lochmiller
et al. 1993, Soler et al. 2003, Brommer 2004, Tielemanová et al. 2005,) a jejich využitím
k růstu (Soler et al. 2003, Brommer 2004, Tielemanová et al. 2005). Např. při výzkumu
vztahu imunitní funkce a bazálního metabolismu u 12 tropických ptačích druhů bylo
zjištěno, že napříč druhovým spektrem nižší rychlost bazálního metabolismu (tj. pomalý
růst) odpovídá vyšším hodnotám imunitní aktivity (Tielemanová et al. 2005), což by
odpovídalo výsledkům, k nimž došel Ricklefs (1992). Na druhou stranu, srovnávání
jedinců v rámci druhu střízlíka zahradního (Troglodytes aedon) vedlo k opačnému
výsledku (tj. nižší rychlost bazálního metabolismu je spojována s nižší aktivitou
imunitního systému) (Tielemanová et al. 2005) a tento závěr by naopak podporoval tvrzení
Palaciosové & Martina (2006). Dokrmováním ptáčat straky obecné (Pica pica) a sýkory
modřinky (Parus caeruleus) methioninem byla zase stimulována větší alokace energie
do tvorby T-lymfocytů (Soler et al. 2003, Brommer 2004), zatímco snížení dostupných
živin u křepele virginského (Colinus virginianus) vedlo naopak ke zhoršenému vývoji T-
lymfocytů a orgánů důležitých pro imunitní odpověď (Fabriciova burza, slezina)
(Lochmiller et al. 1993). U sýkory modřinky však vyšší investice do imunitního systému
byly spojeny s vyšším rizikem úmrtí v důsledku ztráty hierarchického postavení v rámci
skupiny mláďat na hnízdě (Brommer 2004).
Ačkoliv existuje více teorií o vztahu mezi délkou vývojových period a imunitním
systémem, je zřejmé že parazité a patogeny významně ovlivňují fitness všech organismů
na zemi snížením životaschopnosti jedinců. Proto by si jedinci vystavení vyššímu množství
parazitů ve svém okolí měli udržovat vyšší množství obranných látek v krvi, čehož mohou
dosáhnout prodloužením doby inkubace, nebo vytvořením většího množství specifických
protilátek v průběhu rané fáze života a tyto vlastnosti prostřednictvím genů předávat
dalším generacím.
5. Embryonální vývoj v závislosti na světle
Směrem od rovníku k pólům dochází v určitých fázích roku k prodlužování bílé
části dne nebo naopak k jejímu zkracování. Zatímco kolem rovníku je celoroční
rovnodennost (délka dne i noci 12 hod, tj. 12S : 12T), tak v oblasti mírného pásu je tento
16
poměr v létě změněn až na 18S : 6T. Delší světelná část dne má za následek vyšší celkový
denní úhrn světla a může tak např. procesem fotoakcelerace metabolismu zkrátit vývoj
zárodku (Cooperová et al. 2011), což by mohlo pomoci částečně objasnit delší
embryonální vývoj v tropech.
Tento faktor nebyl doposud zkoumán v takové míře jako např. predace nebo
přítomnost rodičů na hnízdě (viz níže). Studiem vlivu světla na délku inkubační periody se
zabývali Cooperová et al. (2011), kteří během svého výzkumu uměle inkubovali vajíčka
vrabce domácího (Passer domesticus) v podmínkách, v nichž bylo dostupné světlo
v poměru 12S : 12T nebo 18S : 6T. Větší množství světla v tomto případě pozitivně
ovlivnilo rychlost vývoje embrya a ve světelných podmínkách napodobujících mírný pás
(18S : 6T) došlo k přibližně 10 % zkrácení doby potřebné k vývoji. Mláďata se vylíhla
ve světelných podmínkách simulujících tropy (12S : 12T) přibližně o 1 den poději.
Cooperová et al. (2011) toto zkrácení embryonálního vývoje přisuzují zvýšené intenzitě
metabolismu zárodku v podmínkách s vyšším množstvím dostupného světla.
V umělých podmínkách je světlo dodáváno rovnoměrně po celou dobu umělé
inkubace. Avšak v přírodě tohoto stavu nikdy nedosáhneme, protože přístupu světla bude
zamezeno v okamžiku, kdy samička (nebo jeden z rodičů) začne vajíčka zahřívat svým
tělem. Světlo tudíž může mít vliv z počátku, než rodiče začnou inkubovat a také v době
kdy si inkubující rodič odletí hledat potravu. Ve výsledku proto vliv světla nebude natolik
významný jako bylo zjištěno v uvedené studii a jeho vliv na délku vývoje zárodku bude
proto menší.
Světlo by mohlo působit na délku vývoje zárodku ovlivňováním hladiny hormonu
melatoninu (viz Cooperová et al. 2011), který navozuje spánek a uvádí tělo do klidového
stavu a jehož produkce v epifýze je inhibována právě světlem. Delší bílá část dne by tak
znamenala nižší množství vyprodukovaného melatoninu, jenž by tak nezpomaloval
metabolismus vyvíjejícího se zárodku. Z fyziologického hlediska má světlo také význam
jakožto faktor ovlivňující teplotu okolního prostředí a s tím spojenou rychlost ochlazování
vajec. Pokud tedy světlo alespoň částečně ovlivňuje rychlost metabolismu inkubovaného
zárodku, měly by proběhnout další studie, jež by tuto skutečnost potvrdily, popř. vyvrátily.
17
6. Vývojové periody v závislosti na migraci a výsledný
geografický gradient
Při migraci ptáci podstupují vyčerpávající cesty, které mnoho z nich nepřežije.
Aby byl jedinec schopen vykonat tento životu nebezpečný přelet, musí od opuštění hnízda
do odletu na zimoviště nasbírat a nakumulovat dostatečné množství zásobních látek.
Od toho se také odvíjí délka vývojových period, jež by měly být u migrantů kratší než
u residentů (Meiri & Yom-Tov 2004) a u příbuzných tropických ptáků (Russellová et al.
2004), protože mláďata musí vyrůst, dospět a dostatečně zesílit během výrazně kratší doby.
Jedním z výzkumů zabývajících se problematikou rozdílů v délkách vývojových
period migrantů a residentů je výzkum Meiriho & Yom-Tova (2004) zabývající se
ontogenezí migrantů vážících více než 5 kg. Meiri & Yom-Tov (2004) zjistili, že velcí
migrující ptáci se vyvíjejí rychleji než jejich přezimující příbuzní. Tento rychlejší vývin se
však netýkal inkubace, jejíž délka byla v obou případech stejná a urychlení
ontogenetického vývoje spočívalo v dřívějším opeření mláďat migrujících druhů. Meiri &
Yom-Tov (2004) tuto skutečnost vysvětlují právě zkrácením vhodného období pro
výchovu potomků a nutností migrace na podzim.
Od potřeby migrovat jsou naopak oproštěni ptáci nižších zeměpisných šířek,
protože v těchto oblastech nejsou natolik výrazné teplotní rozdíly mezi ročními obdobími,
které poté na rovníku téměř splývají a mezi jednotlivými částmi roku existují jen nepatrné
rozdíly. Ptáci tedy nejsou omezeni výraznými rozdíly v průběhu roku a mohou se
rozmnožovat celoročně. Směrem k rovníku by tedy mělo docházet k prodlužování
vývojových period, alespoň co se týká doby potřebné pro výchovu následující generace
(avšak ani toto není jednoznačné (viz Geffen & Yom-Tov 2000)). Tento trend potvrdili
ve své práci také Russellová et al. (2004), kteří zdokumentovali vývojová období pro ptáky
mírného podnebného pásu (severního i jižního) a tropů a došli k závěru, že postnatální
vývoj je skutečně delší mezi tropickými ptáky a ptáky jižního mírného pásu než u jedinců
vyskytujících se v oblasti severního mírného pásu.
A proč existuje rozdíl mezi severním a jižním mírným pásem? Zatímco na jihu se
velká část pevniny rozkládá do oblasti kolem 45° j.š., tak na severu kontinenty sahají až
k 75° s.š. a ptáci (a nejen oni) jsou tedy mnohem více omezováni podmínkami, jež by byly
vhodné pro výchovu jejich potomků. Na jižní polokouli jsou tedy podmínky prostředí
18
mnohem podobnější oblasti Středozemního moře na severní polokouli, a proto nevyžadují
tak rozsáhlé migrace.
Meiri & Yom-Tov (2004) se zabývali ontogenetickým vývojem v souvislosti
s migrací. Abychom mohli tvrdit, že tyto závěry jsou správné, musí proběhnout další studie
zabývající se stejnou nebo podobnou problematikou, které by tyto výsledky potvrdily,
nebo naopak vyvrátily. Totéž bychom mohli tvrdit o práci Russellové et al. (2004), protože
existuje práce Geffena & Yom-Tova (2000), jež její výsledky vyvrací a tvrdí, že mezi
ptáky tropů a mírného pásu ve skutečnosti neexistuje rozdíl v délkách vývojových period
předcházejících opeření mláďat (a pokud ano, tak pouze malý) a vše může být vysvětleno
za pomoci fylogeneze. Žádné z výše uvedených tvrzení tedy stále není plně ověřené a je
zde ještě další místo pro diskusi.
7. Intenzita predace a chování rodičů
Nejvyššímu riziku predace jsou vystavena vejce a mladí jedinci, kteří ještě nejsou
schopni sami se bránit a závisí tedy na ochraně ze strany svých rodičů, popřípadě dalších
jedinců účastnících se péče o potomstvo (viz práce Roff et al. (2005), kteří zjistili, že
po opuštění hnízda klesá míra predace). Ptačí druhy si v průběhu evoluce vyvinuly různě
dlouhé doby potřebné pro vývoj jedinců a tyto vývojové periody se mohou částečně odvíjet
také od predačního tlaku (Bosque & Bosqueová 1995, Martin 1995, Martin & Briskie
2009, Hipfner et al. 2010, Chalfounová & Martin 2010). Predátory představují především
plazi (např. užovka býčí (Pituophis melanoleucus), haterie (Sphenodon sp.), krajty (Python
sp.), hroznýši (Boa sp.)), savci (např. kočky, psi, čikarí červený (Tamiasciurus
hudsonicus), čipmank šedokrký ((Eu-)Tamias cinereicollis), čipmank malý (Tamias
minimus), křeček dlouhoocasý (Peromyscus maniculatus), křečík bělonohý (P. leucopus),
liška obecná (Vulpes vulpes), kojot prérijní (Canis latrans), mýval severní (Procyon
lotor)), ale i ptáci (např. střízlík zahradní (Troglodytes aedon), sojka Stelerova (Cyanocitta
stelleri), vlhovec nachový (Quiscalus quiscula), vrána americká (Corvus brachyrhynchos),
krkavec velký (C. corax), straka americká (Pica hudsonia), moták tichomořský (Circus
approximans), ledňáček posvátný (Todirhamphus sanctus), kukačka dlouhoocasá
(Eudynamys taitensis), káně havajská (Buteo solitarius)) (viz Bosque & Bosque 1995,
Martin. et al. 2000b, Fontaine & Martin 2006, Chalfounová & Martin 2010), kteří ohrožují
vejce, mláďata, ale rovněž představují riziko i pro dospělé ptáky. Predace však není
19
jediným faktorem ovlivňujícím délku vývojových period, ale působí v interakci s dalšími
okolními podmínkami prostředí, jako jsou dostupnost potravy (Bosque & Bosqueová 1995,
Martin 1995, Chalfounová & Martin 2007, Martin & Briskie 2009, Hipfner et al. 2010)
a inkubační teplota (Martin 2002, Martin et al. 2007). V průběhu evoluce se tedy může
predace uplatnit jako činitel ovlivňující fyziologické pochody ptáků, kteří by se tak měli
snažit již v průběhu vývinu zárodku co nejlepším způsobem vybavit své potomky např.
zvýšeným množstvím hormonů podporujících jejich růst a tím jim dát predispozice
umožňující snadnější únik před predátory (viz část Hormonální kontrola embryogeneze
a růstu).
Z krátkodobého hlediska je predace hlavním faktorem způsobujícím zánik hnízda
a tím i neúspěšné předání rodičovských genů další generaci (Fontaine & Martin 2006).
Výhledově mohou dospělí ptáci upravovat své hnízdní a mimohnízdní chování v závislosti
na přítomnosti/nepřítomnosti predátrů např. sníženým/zvýšeným krmením
družky/potomků (Ghalambor & Martin 2001, Fontaine & Martin 2006, Martin et al. 2011),
snížením/zvýšením množství/velikosti vajec (Fontaine & Martin 2006, Chalfounová
& Martin 2010), prodloužením/zkrácením inkubace a sníženým/zvýšeným lovem
(Fontaine & Martin 2006, Martin & Briskie 2009). Aby se ptáci vyhnuli zvýšené úmrtnosti
např. během sběru potravy, vyvinulo se v průběhu evoluce u některých druhů pěvců (např.
strnadec (Junco hyemalis caniceps) a lesňáček rudočelý (Cardellina rubrifrons)) chování,
při němž sameček hlídá samičku během hledání potravy a ta má tak možnost zkrátit dobu
potřebnou pro krmení a navýšit čas, jež by mohl být naopak věnován péči
o hnízdo/potomstvo (Fedy & Martin 2009). Rodiče by se proto měli snažit snižovat svou
aktivitu se vzrůstající mírou predace (Conway & Martin 2000a, Martin et al. 2000b, 2011,
Ghalambor & Martin 2001, Chalfounová & Martin 2010), a tím snížit riziko pro sebe i své
potomky. Toto bylo potvrzeno např. výzkumem provedeným Chalfounovou & Martinem
(2010), kteří zjistili, že samičky strnádky čárkované (Spizella breweri) po depredaci první
snůšky snížily svou aktivitu na hnízdě při výchově snůšky následující v tomtéž roce
a do jisté míry také šetřily na následující generaci potomků právě snížením celkového
počtu vajec (viz také Martin 1995), protože z dlouhodobého hlediska prakticky nedochází
k výrazným výkyvům v intenzitě predace (Martin et al. 2000b) a vysoká míra predace
pro určité hnízdo tak bude vysoká i nadále. Nicméně, před predátory se mohou snažit
uniknout také mladí jedinci např. upřednostňováním růstu křídel a urychleným vývojem
endotermie na úkor navyšování hmotnosti (Cheng & Martin 2012), tzn. opuštěním hnízda
20
při nižší celkové hmotnosti (Remeš & Martin 2002) nebo snížením aktivity (Martin
& Briskie 2009).
Míra predace se však z velké části odvíjí i od hnízdních lokalit charakteristických
pro jednotlivé druhy (Martin 1995, Martin et al. 2000b, Martin & Briskie 2009).
Všeobecně bychom mohli říci, že se vzrůstající uzavřeností hnízda by se mělo snižovat
riziko predace pro jeho obyvatele, čemuž by odpovídala i rychlost vývoje, jenž se
zpomaluje se vzrůstající intenzitou predace (Martin 1995, Remeš & Martin 2002, Martin &
Briskie 2009, Martin et al. 2011). Vývoj mláďat ptáků hnízdících v dutinách by tedy
za výše uvedených okolností měl probíhat delší dobu než u jejich příbuzných hnízdících
v otevřených hnízdech a naopak, což bylo několikrát opravdu zjištěno (Bosque
& Bosqueová 1995, Martin 1995, Hipfner et al. 2010).
Rychlost vývoje mláďat rovněž závisí na množství potravy, jež rodiče přinesou
na hnízdo (Martin 1995, Martin 1996, Martin et al. 2011), ale aktivita rodičů je zase
ovlivňována rizikem predace (Ghalambor & Martin 2001, Fontaine & Martin 2006, Martin
& Briskie 2009, Martin et al. 2011). Predace tedy nepřímo ovlivňuje rychlost vývojových
period omezením aktivity rodičů (Conway & Martin 2000a, Fontaine & Martin 2006), kteří
tak musí trávit delší dobu na hnízdě, ale i mimo něj (Conway & Martin 2000a). Rodiče
tedy v oblastech s vysokou mírou predace nemohou zahřívat vejce a zásobovat své
potomky v dostatečné míře a paradoxně dochází k prodlužování vývojových period
navzdory vyššímu predačnímu tlaku (Martin 1996, 2002). Tento „predačně-vývojový“
paradox je dobře patrný v oblasti tropů, kde existuje na jednu stranu vyšší množství
predátorů orientujících se na hnízdo a na stranu druhou delší vývojové periody ve srovnání
s oblastí mírného zeměpisného pásu (Martin 1995, 1996; viz také Martin 2002, Martin
et al. 2011). Tyto delší vývojové periody v tropech mohou být právě výsledkem působení
predátorů na aktivitu rodičů.
Z výše uvedených předpokladů vyplývá, že ptáci žijící v nižších zeměpisných
šířkách by měli omezit svoji celkovou aktivitu, čímž by došlo ke snížení rizika úmrtí a tím
i k prodloužení života jedince. Rodiče by tedy měli v tropických oblastech upřednostňovat
své přežití na úkor prosperity potomků v prostředí se zvýšenou mírou predace (Ghalambor
& Martin 2001), což by vedlo k prodloužení vývojových period, ale také k prodloužení
života dospělců, kteří by se mohli během svého života vícekrát rozmnožovat. Delší život
21
ptačích jedinců by se proto mohl podílet na vysvětlení delších vývojových period (Martin
et al. 2011).
Predace tedy v důsledku částečně ovlivnila životní strategie ptáků a byla jedním
z činitelů podílejících se na prodloužení vývojových period, byť nepřímo. Vyšší množství
predátorů v prostředí vedlo ke snížení aktivity rodičů, kteří tak byli nuceni pobývat více
času mimo hnízdo a nemohli se tak věnovat v dostatečné míře svým potomkům, což
vyústilo v prodloužení vývojových period v důsledku snížení teploty inkubovaných vajec.
Predace je však jen jedním z mnoha faktorů ovlivňujících délku vývojových period a má
vliv na mnoho dalších činitelů, jež spolu vzájemně působí na vývoj mladých jedinců
před vylíhnutím i po opuštění vajíčka.
8. Vliv teploty na délku inkubačních period
Teplota nejvýrazněji ovlivňuje embryonální období ontogeneze, v jejímž průběhu
dochází k vývoji všech důležitých ptačích orgánů, které zajišťují životaschopnost jedince
(srdce, plíce, mozek, pohlavní ústrojí ...) a vytváří se tak predispozice pro pozdější
úspěšnost či neúspěšnost v přírodě. V pozdějších vývojových periodách by se teplota
mohla uplatňovat především jako omezující faktor z hlediska dostupnosti potravy
přinášené rodiči na hnízdo mláďatům, zatímco v době inkubace je limitujícím faktorem
okolní teplota prostředí a její vliv na kvalitu vývoje zárodku. K významným teplotním
výkyvům však dochází také během výrazných změn v počasí, jako např. El Niňo
a hurikány.Tyto změny počasí mohou ovlivnit nejen dostupnost potravy, ale mohou
způsobit i smrt jedinců.
Inkubační teplota je kontrolována rodiči pečujícími o svou snůšku, kteří tak přímo
ovlivňují délku vývoje embrya. Dospělí ptáci musí podnikat výlety určené sběru potravy
(off-bout2), aby doplnili energii spotřebovanou péčí o hnízdo a inkubací (on-bout
3) (Martin
2008). Poté co rodiče opustí hnízdo, dochází k ochlazování inkubovaných vajec (Hepp
et al. 1990, Conway & Martin 2000a, 2000b, Tielemanová et al. 2004, Martin 2008) až
na teplotu blízkou teplotě okolního prostředí. Frekvence a délka výletů za potravou je
určována především okolní teplotou (Conway & Martin 2000b) a rizikem predace
orientované na hnízdo a s tím spojenou úmrtností rodičů (Martin 2002). Optimální teplota
2 Off-bout = doba, kterou rodič stráví mimo hnízdo, především hledáním potravy
3 On-bout = doba, kterou rodič stráví na hnízdě zahříváním snůšky
22
pro vývoj zárodku je přibližně mezi 36 - 40°C (Conway & Martin 2000b, Martin 2008),
zatímco vývoj embrya probíhá v přírodě v rozmezí teplot 26 - 40,5°C (Conway & Martin
2000b). Pokud teplota okolního prostředí klesne pod 26°C, samičky by měly zkracovat své
výlety za potravou, aby nedocházelo k podchlazení vyvíjejícího se zárodku, což by mělo
současně za následek podstupování většího počtu výprav a tím zkrácení jednotlivých délek
pobytů strávených na hnízdě. Stejně tak, pokud teplota okolí vystoupí nad 40,5°C, samičky
by měly zkracovat svůj pobyt mimo hnízdo, aby nedocházelo k přehřívání vyvíjejícího se
embrya (Conway & Martin 2000b). Samičky tedy musí upravit své inkubační rytmy, aby
jednak vyhověly svým energetickým potřebám, ale současně nesmí ohrozit vývoj embrya
nízkými teplotami (Conway & Martin 2000b).
Nepřímý vliv na teplotu inkubovaných vajec by mohla mít predace orientovaná
na hnízdo a s tím spojené riziko úmrtnosti rodičů (Martin 2002, Martin et al. 2007). Pokud
rodiče nebudou navštěvovat hnízdo tak často jak by měli, aby snížili riziko vlastního úmrtí,
dojde ke snížení teploty inkubovaných vajec, čímž se zpomalí vývoj a prodlouží se
inkubační období (Ricklefs & Brawn 2012). Predace tedy ovlivňuje aktivitu rodičů
(Conway & Martin 2000a, Martin 2002, Martin et al. 2007) a tím teplotu vajec na hnízdě,
popř. množství potravy, jež jsou rodiče schopni přinést svým potomkům (Martin et al.
2000a, Ropré & Robinson 2008). Snižováním okolní teploty a prodlužováním období
inkubace se také zvyšují energetické nároky embrya (Martin 2008). Vyšší energetické
nároky mohou být spojeny s evolucí větších vajec (obsahujících více zásobních látek),
které tak kompenzují ztrátu živin v průběhu vývoje (Martin 2008). Také by se tímto
způsobem mohlo snižovat množství ztraceného tepla a tedy i doba potřebná k opětovnému
zahřátí vajec na optimální teplotní úroveň. Celkově by tedy v oblastech s vyšší mírou
predace mělo docházet k prodlužování inkubačních period navzdory vyššímu predačnímu
tlaku v důsledku sníženého množství času stráveného inkubací snůšky (nest attentiveness).
Výzkumy zabývající se závislostí délky inkubační doby na teplotě využívají
k prokázání vzájemného vztahu zejména umělé inkubace v přírodě sesbíraných vajec
(Wells-Berlinová et al. 2005), terénního výzkumu (Martin 2002, Tielemanová et al. 2004,
Martin et al. 2007, Martin 2008) a sběru dat z literatury (Conway & Martin 2000a, 2000b).
Nejvyšší hodnotu by mohly mít data získaná terénním výzkumem, protože umožňují
zkoumat vzájemné závislosti většího množství faktorů ovlivňujících délku inkubační
periody (např. výše zmíněný nepřímý vliv predace na délku inkubační doby). Terénním
výzkumem provedeným Martinem (2008) byl prokázán vliv teploty na velikost
23
inkubovaných vajec. Martin (2008) zjistil, že se snižující se teplotou dochází k nárůstu
relativní hmotnosti vejce a k prodlužování doby inkubace a za účelem vysvětlení tohoto
jevu vytvořil Hypotézu o embryonální teplotě vysvětlující tento vztah:
„U druhů s nižší teplotou vajec a delším embryonálním vývojem dochází
za účelem kompenzace zvýšených energetických nároků embrya ke zvýšení relativní
hmotnosti vajec.“ Martin (2008)
Významný je také výsledek výzkumu Martina et al. (2007), kteří potvrdili důležitost vlivu
teploty na délku vývoje zárodku a kontrolu této teploty inkubujícími rodiči. Martin et al.
(2007) zaměnili vejce o podobné hmotnosti mezi druhy s nižší inkubační teplotou a druhy
s vyšší inkubační teplotou vajec. Vložením vajec s nízkou inkubační teplotou do hnízd
s vysokou inkubační teplotou docílili zkrácení doby inkubace až o 3,3 dny u druhů
normálně inkubujících 14 - 17 dní. Při opačném postupu (vejce s vyšší inkubační teplotou
vložena do hnízd s nižší teplotou inkubace) došlo k prodloužení inkubačních period. Také
Wells-Berlinová et al. (2005) ve svém výzkumu zjistili, že vyšší teplota má za následek
kratší doby inkubace. Umělou inkubací vajec kachny divoké (Anas platyrhynchos),
kopřivky obecné (Anas strepera) a lžičáka pestrého (Anas clypeata) při teplotě 38,3°C bylo
dosaženo o 1 den kratší doby inkubace než byla doba dosažená inkubací při teplotě 37,5°C.
K opačnému výsledku v závěru svého výzkumu však došli Tielemanová et al. (2004), kteří
Při měření teplot inkubovaných vajec a množství času stráveném na hnízdě u 14 druhů
pěvců Tielemanová et al. (2004) nezjistili žádnou souvislost mezi průměrnou teplotou
inkubovaných vajec a délkou inkubace, ani mezi množstvím času stráveném na hnízdě
a délkou inkubace. Dle této studie sice došlo ke snížení teploty inkubovaných vajec
v důsledku delšího pobytu mimo hnízdo, avšak tato nižší teplota neovlivnila délku vývoje
zárodku. Delší inkubační období by tedy dle Tielemanové et al. (2004) mohla být
způsobena různými fyziologickými mechanismy a může být upravována za účelem zvýšení
fitness čerstvě vylíhlého mláděte (hatchling). Studie Tielemenové et al. (2004) je jedinečná
svými výsledky a byla by škoda, aby tyto výsledky byly ignorovány.
Délka inkubace je druhově specifická. Z výše uvedených výzkumů však vyplývá,
že navzdory této druhové jedinečnosti může být dále ovlivněna vnějšími podmínkami, jako
je kupříkladu teplota okolí, jež se liší se zeměpisnou šířkou a nadmořskou výškou
a inkubační teplota vajec (Hepp et al. 1990, Martin 2002, Wells-Berlinová et al. 2005,
Martina et al. 2007, Martin 2008), kterou může ovlivnit zase množství času stráveného
24
na hnízdě rodiči (Hepp et al. 1990, Conway & Martin 2000a, 2000b, Martin 2002), a ten je
ovlivněn kupříkladu predací (Martin 2002) nebo množstvím dostupné potravy. Avšak
teplota nemusí vždy prodlužovat nebo zkracovat délku embryonálního období a délka
inkubace může být výsledkem fyziologických procesů odehrávajících se ve vyvíjejícím se
vejci (Ricklefs 1992, Tielemanová et al. 2004, Ricklefs & Brawn 2012).
25
Závěr
Z výše uvedených poznatků sice lze určit, které ekologické, etologické
a fyziologické faktory ovlivňují evoluci vývojových period, avšak do jaké míry délky
těchto period závisí na jednotlivých činitelích, je stále v některých případech otázkou.
Neoddiskutovatelný je dle mého názoru vliv predace, migrace, teploty, hormonů, potravy
a množství vajec. Naopak diskutabilní je množství světla a na toto téma nebylo dle mého
vědomí vynaloženo dostatečné výzkumné úsilí, jež by jednoznačně potvrdilo či vyvrátilo
dopad tohoto ekologického činitele na doby potřebné pro kvalitní embryonální vývoj.
Množství světla by mohlo sloužit jako faktor určující roční dobu, čímž by embrya do jisté
míry mohla přes selektivně propustnou skořápku dostat impuls k urychlení vývoje se
zkracující se délkou dne. Přibližně do 21.6. (letní slunovrat) totiž dochází k prodlužování
bílé části dne, zatímco zhruba od konce června se již prodlužuje noc, a to přibližně až
do 22.12 (zimní slunovrat) a poté již opět dochází k narůstání bílého dne. Urychlením
vývoje by ale na druhou stranu mohlo dojít k jeho narušení a vylíhnutí nedostatečně
vyvinutých mláďat jejichž životaschopnost by byla v dalších fázích ontogeneze narušena.
Naopak významnou měrou by mohlo přispět k vysvětlení rozdílů v délkách
vývojových period množství vajec, protože se vzrůstajícím počtem vajec dochází k jejich
zmenšování (Williams 2001) a menší vejce by mohla znamenat kratší dobu vývoje (Martin
2008, Hipfner et al. 2010). Větší množství vajec by ale mohlo mít pozitivní vliv i na délku
mláděcích period, jejichž délka by se měla zkracovat s klesajícím počtem vajec, což
potvrdili např. Martin (1995), Remeš & Martin (2002) a Martin et al. (2011). Větší vejce,
charakteristická u fylogeneticky příbuzných druhů pro nižší zeměpisné šířky, mají díky své
velikosti dobrý základ pro lepší vývoj zárodku, neboť mohou obsahovat relativně více
zásobních látek. Tyto látky mohou pomoci ke zkvalitnění dlouhého vývoje, čímž by se
mohla zvýšit schopnost přežití v dalších fázích života např. díky dokonalejšímu vývoji
orgánů nebo imunitního systému (Rickleffs 1992), nebo může být více zásobních látek
kompenzací vyšších energetických nároků typických pro delší vývoj (Martin 2008). Větší
vejce mohou ovšem rovněž znamenat delší vývoj (Martin 2008; ale Martin 2002), takže
mohou být vystavena okolním podmínkám prostředí po delší dobu a tyto okolní podmínky
mohou mít neblahý vliv na životnost inkubovaných vajec.
Velmi výrazně ovlivňují vývoj mláďat predátoři nepřímým působením přes rodiče
(Conway & Martin 2000a, Fontaine & Martin 2006), kteří tak musí omezit aktivitu
26
a pobývat tedy delší dobu na hnízdě i mimo něj (Martin 1996, 2002, Conway & Martin
2000a, Martin et al. 2007). Při delším pobytu mimo hnízdo však dochází během inkubace
k ochlazování vajec (Hepp et al. 1990, Conway & Martin 2000a, 2000b, Tielemanová et al.
2004, Martin 2008) a narušení vývoje zárodku, protože může dojít ke snížení teploty až
pod teplotu optimální pro vývoj (Conway & Martin 2000b). Směrem k rovníku by tak
mělo docházet k prodlužování vývojových period (Martin et al. 2000a, 2007, 2011,
Ghalambour & Martin 2001, Martin 2002, Russellová et al. 2004, Chalfounová & Martin,
2007, Martin 2008; ale Martin 1996, Geffen & Yom-Tov 2000). Princip prodlužování
vývoje směrem k rovníku je však ve své podstatě mnohem složitější: všeobecně se tvrdí, že
směrem k rovníku stoupá míra predace hnízd, což by mělo vést ke zkracování vývojových
period a snižování velikosti snůšky. Predátoři však nepřímo působí na rodiče, kteří
nemohou v dostatečné míře inkubovat, což by v důsledku mělo vést k prodloužení
inkubačních period směrem k rovníku. Ve výsledku tedy záleží zda převažuje přímý
evoluční vliv (zkracování vývojových period s rostoucí predací), vliv přes chování rodičů
(prodlužování period s rostoucí predací) nebo vliv přes velikost snůšky (více vajec
znamená kratší vývoj).
Zkrácení mláděcích period by mohlo být způsobeno také snahou přisvojit si co
největší díl potravy mezi vyvíjejícími se sourozenci. Sourozenecká kompetice však není
výrazná mezi přímo příbuznými mláďaty, ale uplatňuje se v mnohem silnější míře
mezi méně příbuznými potomky, kteří mají společnou matku ale rozdílného otce (Nilsson
& Svensson 1996, Royle et al. 1999, Lloyd & Martin 2003). Tato mláďata tak mohou
selektivně volit jak rychle se budou vyvíjet a jakým způsobem přidělí živiny rostoucímu
tělu (Nilsson & Svensson 1996, Bourgeonová et al. 2011), což ale může u slabších mláďat
vést do jisté míry k vytvoření určitého kompromisu „něco za něco“ (Nilsson & Svensson
1996). Potravní příděl pro jednotlivá mláďata je však opět omezen okolní predací, jež
ovlivňuje chování rodičů, kteří se snaží v tropech upřednostnit svůj život na úkor života
vlastních potomků (Ghalambor & Martin 2001). Delší vývoj mláďat v tropech by ale mohl
být způsoben také menším množstvím potravy v důsledku vysoké biologické diverzity
v této oblasti. Dospělí ptáci tak nemusí být schopni zajistit dostatečné množství potravy
pro optimální vývoj mláďat a musí upravovat své chování v závislosti na okolních
podmínkách (Ghalambor & Martin 2001, Fontaine & Martin 2006, Martin & Briskie 2009,
Martin et al. 2011). V tropech tak dochází k prodlužování postembryonálního vývoje
a vytváří se „predačně-vývojový“ paradox, kdy v tropech existuje vyšší množství predátorů
27
a současně také delší vývoj mláďat (Martin 1995, 1996; viz také Martin 2002, Martin et al.
2011), což je navíc v rozporu s tvrzením, že menší množství mláďat souvisí s jejich
kratším vývojem (Martin 1995, Remeš & Martin 2002, Martin et al. 2011).
Rodiče ale mohou mláďata zvýhodňovat také prostřednictvím hormonů, a tím
ovlivňovat rychlost jejich růstu (Schwabl 1993, Eisingová et al. 2001, Haywardová
& Winfield 2004, Schwabl et al. 2007; Martin & Schwabl 2008, viz také Chenová et al.
2010). Některé hormony totiž mohou podporovat za jistých podmínek například růst kostí
(Chenová et al. 2010), což by bylo výhodné zejména pro ptáky mírných zeměpisných
šířek, kteří vlivem studených zim musí vyrůst dostatečně rychle, aby mohli táhnout na svá
zimoviště, nebo aby si byli schopni uložit dostatečné množství zásobních látek určených
k přečkání zimy.
Faktory ovlivňující vývojové periody ptáků jižní polokoule a tropů vykazují jistou
podobnost ve svých znacích a současně se odlišují od oblasti severního mírného pásu
(Martin et al. 2000a, 2007, 2011, Ghalambour & Martin 2001, Martin 2002, 2008,
Russellová et al. 2004, Chalfounová & Martin 2007; ale Martin 1996, Geffen & Yom-Tov
2000). Tyto podobnosti by mohly být důsledkem rozložení kontinentů na jižní polokouli
a tím i podobného klimatu mezi tropy a oblastí jižní polokoule. Avšak práce Martina et al.
(2007) dokládá, že i mezi tropy a oblastí mírného pásu jižní polokoule existují rozdíly
v délkách inkubačních period.
Vysvětlení mezidruhové variability v délce vývojových period u ptáků by tedy
mohla poskytnout kombinace nejvýznamnějších výše uvedených fyziologických,
ekologický a etologických vlivů. Dle mého názoru hraje prim aktivita predátorů, jež
ovlivňuje chování rodičů, kteří se na intenzitu rizika predace adaptují a vylepšují tak
prostřednictvím množství látek alokovaných ve vejcích životaschopnost mláďat, nebo
mohou upřednostnit sebe před mláďaty, což v důsledku vede k prodloužení života rodičů
i za cenu ztráty potomků.
Predátoři tedy omezují pohyb dospělých ptáků, kteří tak nemohou v dostatečné
míře inkubovat svá vejce, nebo zásobovat své potomky potravou v optimálním množství,
protože musí trávit více času mimo hnízdo, když už jej opustí, aby neriskovali jak svou
vlastní smrt, tak smrt mláďat. Samičky tedy mohou snášet větší vajíčka, protože větší vejce
mají menší povrch a ztrácejí méně tepla (pomaleji se ochlazují), do nichž ale ukládají více
látek umožňujících kvalitnější vývoj embrya a ta se proto vyvíjejí delší dobu. Dochází tedy
28
k prodlužování inkubačních period s rostoucí velikostí vajec. Během postembryonálního
vývoje poté mezi sebou mláďata soupeří o potravu, čímž urychlují svůj růst a mohou tak
opustit hnízdo při vyšší hmotnosti a nebo dříve, popř. dříve při vyšší hmotnosti, což by ale
dle mého názoru vyžadovalo příliš vysokou aktivitu rodičů, kteří by tak mohli upoutat
nechtěnou pozornost predátorů. Konkurence mezi mláďaty je podmíněna vyšším počtem
mláďat, protože více mláďat mezi sebou bude usilovněji soupeřit, a to až do té míry, že
méně úspěšní sourozenci nemusejí uspět a mohou podlehnout kompetičně silnějším.
V tropech a na jižní polokouli by navíc mělo docházet k prodlužování postembryonálních
vývojových period v důsledku snížené dostupnosti potravy (viz Martin 1996).
Objasnění relativního vlivu jednotlivých faktorů by umožnil pouze rozsáhlý
výzkum, při němž by byla zohledněna predace, chování rodičů, množství partnerů, velikost
a množství vajec, ale také množství a druhy hormonů ve vejcích, rychlost ochlazování
vajec, množství dostupné potravy a migrace. Takto rozsáhlý výzkum by však vyžadoval
multioborový přístup. Rovněž by byl velice nákladný a stěží by jej někdo provedl. Ideální
by tedy bylo zkoumat co nejvíce možných faktorů ovlivňujících délku vývojových period
se zaměřením na geografickou variabilitu vývojových period a vliv velikosti snůšky
na rychlost vývoje, protože zde existují otazníky, mezi něž patří např. rozdílné délky
vývoje mezi tropy a mírným pásem jižní polokoule (viz Martin et al. 2007), vztah
mezi množstvím potravy a velikostí snůšky (viz Martin et al 2000a), nebo vzájemná
závislost velikosti snůšky a rychlosti vývoje (viz Martin 1995, Remeš & Martin 2002,
Martin et al. 2011; ale Martin 1996, Geffen & Yom-Tov 2000). Pozornost by měla být
rovněž věnována dalšímu výzkumu vlivu světla na rychlost vývoje, protože i v této oblasti
mohou existovat nám doposud skryté faktory ovlivňující vývojové periody, jež doposud
nikdo nezaznamenal.
29
Literatura
1. BOSQUE, C. a BOSQUE, M. T. Nest predation as a selective factor in the evolution of developmental
rates in altricial birds. The American Naturalist [online]. 1995, roč. 145, č. 2, s. 234-260 [cit. 2013-03-
17]. ISSN 0003-0147. DOI: 10.1086/285738. Dostupné z:
http://www.journals.uchicago.edu/doi/abs/10.1086/285738
2. BOURGEONOVÁ, S., GUINDRE-PARKEROVÁ, S. a WILLIAMS, T. D. Effects of sibling
competition on growth, oxidative stress, and humoral immunity: A two-year brood-size
manipulation. Physiological and Biochemical Zoology [online]. 2011, roč. 84, č. 4, s. 429-437 [cit.
2013-02-24]. ISSN 15222152. DOI: 10.1086/661080. Dostupné z:
http://www.jstor.org/stable/info/10.1086/661080
3. BROMMER, J. E. Immunocompetence and its costs during development: An experimental study in
blue tit nestlings. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences [online]. 2004, roč. 271, č. 3,
s. 110-113 [cit. 2013-03-04]. ISSN 0962-8452. DOI: 10.1098/rsbl.2003.0103. Dostupné z:
http://rspb.royalsocietypublishing.org/cgi/doi/10.1098/rsbl.2003.0103
4. CONWAY, C. J. a MARTIN, T. E. Evolution of passerine incubation behavior: Influence of food,
temperature, and nest predation. Evolution [online]. 2000a, roč. 54, č. 2, s. 670-685 [cit. 2013-02-18].
ISSN 0014-3820. DOI: 10.1554/0014-3820(2000)054[0670:EOPIBI]2.0.CO;2. Dostupné z:
http://www.bioone.org/perlserv/?request=get-abstract
5. CONWAY, C. J. Effects of ambient temperature on avian incubation behavior. Behavioral
Ecology [online]. 2000b, roč. 11, č. 2, s. 178-188 [cit. 2013-02-18]. ISSN 14657279. DOI:
10.1093/beheco/11.2.178. Dostupné z:
http://www.beheco.oupjournals.org/cgi/doi/10.1093/beheco/11.2.178
6. COOPEROVÁ, C. B., VOSSOVÁ, M. A., ARDIA, D. R., AUSTINOVÁ, S. H. a ROBINSON, W. D.
Light increases the rate of embryonic development: Implications for latitudinal trends in incubation
period. Functional Ecology [online]. 2011, roč. 25, č. 4, s. 769-776 [cit. 2013-02-24]. ISSN 02698463.
DOI: 10.1111/j.1365-2435.2011.01847.x. Dostupné z: http://doi.wiley.com/10.1111/j.1365-
2435.2011.01847.x
30
7. EISINGOVÁ, C. M., EIKENAAR, C., SCHWABL, H. a GROOTHUIS, T. G. G. Maternal androgens
in black-headed gull (Larus ridibundus) eggs: Consequences for chick development. Proceedings of the
Royal Society B: Biological Sciences [online]. 2001, roč. 268, č. 1469, s. 839-846 [cit. 2013-02-28].
ISSN 0962-8452. DOI: 10.1098/rspb.2001.1594. Dostupné z:
http://rspb.royalsocietypublishing.org/cgi/doi/10.1098/rspb.2001.1594
8. EISINGOVÁ, C. M., MÜLLER, W., DIJKSTRA, C. a GROOTHUIS, T. G. G. Maternal androgens in
egg yolks: Relation with sex, incubation time and embryonic growth. General and Comparative
Endocrinology [online]. 2003, roč. 132, č. 2, s. 241-247 [cit. 2013-02-28]. ISSN 00166480. DOI:
10.1016/S0016-6480(03)00090-X. Dostupné z:
http://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S001664800300090X
9. FEDY, B. C. a MARTIN, T. E. Male songbirds provide indirect parental care by guarding females
during incubation. Behavioral Ecology [online]. 2009, roč. 20, č. 5, s. 1034-1038 [cit. 2013-03-17].
ISSN 1045-2249. DOI: 10.1093/beheco/arp094. Dostupné z:
http://www.beheco.oxfordjournals.org/cgi/doi/10.1093/beheco/arp094
10. FONTAINE, J. J. a MARTIN, T. E. Parent birds assess nest predation risk and adjust their reproductive
strategies. Ecology Letters [online]. 2006, roč. 9, č. 4, s. 428-434 [cit. 2013-03-17]. ISSN 1461023x.
DOI: 10.1111/j.1461-0248.2006.00892.x. Dostupné z: http://doi.wiley.com/10.1111/j.1461-
0248.2006.00892.x
11. GEFFEN, E. a YOM-TOV, Y. Are incubation and fledging periods longer in the tropics?.Journal of
Animal Ecology [online]. 2000, roč. 69, č. 1, s. 59-73 [cit. 2013-04-08]. ISSN 0021-8790. DOI:
10.1046/j.1365-2656.2000.00370.x. Dostupné z: http://doi.wiley.com/10.1046/j.1365-
2656.2000.00370.x
12. GHALAMBOR, C. K. a MARTIN, T. E. Fecundity-survival trade-offs and parental risk-taking in
birds. Science [online]. 2001, roč. 292, č. 5516, s. 494-497 [cit. 2013-03-17]. ISSN 0036-8075. DOI:
10.1126/science.1059379. Dostupné z: http://www.sciencemag.org/cgi/doi/10.1126/science.1059379
13. HAYWARDOVÁ, L. S. a WINGFIELD, J. C. Maternal corticosterone is transferred to avian yolk and
may alter offspring growth and adult phenotype. General and Comparative Endocrinology [online].
2004, roč. 135, č. 3, s. 365-371 [cit. 2013-02-28]. ISSN 00166480. DOI: 10.1016/j.ygcen.2003.11.002.
Dostupné z: http://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0016648003004039
14. HEPP, G. R. a KENNAMER, R. A. Incubation as a reproductive cost in female wood ducks. The
Auk [online]. 1990, roč. 107, č. 4, s. 756-764 [cit. 2013-02-18]. ISSN 00048038. DOI:
10.2307/4088008. Dostupné z: http://www.jstor.org/stable/info/10.2307/4088008
31
15. HIPFNER, J. M., GORMANOVÁ, K. B., VOS, R. A. a JOY, J. B. Evolution of embryonic
developmental period in the marine bird families Alcidae and Spheniscidae: Roles for nutrition and
predation?. BMC Evolutionary Biology [online]. 2010, roč. 10, č. 1, s. 179 [cit. 2013-03-17]. ISSN
1471-2148. DOI: 10.1186/1471-2148-10-179. Dostupné z: http://www.biomedcentral.com/1471-
2148/10/179
16. CHALFOUNOVÁ, A. D. a MARTIN, T. E. Latitudinal variation in avian incubation attentiveness and
a test of the food limitation hypothesis. Animal Behaviour [online]. 2007, roč. 73, č. 4, s. 579-585 [cit.
2013-03-17]. ISSN 00033472. DOI: 10.1016/j.anbehav.2006.09.010. Dostupné z:
http://linkinghub.elsevier.com/retrieve/pii/S0003347207000073
17. CHALFOUNOVÁ, A. D. a MARTIN, T. E. Parental investment decisions in response to ambient nest-
predation risk versus actual predation on the prior nest. The Condor [online]. 2010, roč. 112, č. 4,
s. 701-710 [cit. 2013-03-17]. ISSN 00105422. DOI: 10.1525/cond.2010.090242. Dostupné z:
http://www.jstor.org/stable/info/10.1525/cond.2010.090242
18. CHENOVÁ, X., DENG, Y., ZHOU, Z., TAO, Q., ZHU, J., LIOVÁ, X., CHEN, J. a HOU, J. 17β-
estradiol combined with testosterone promotes chicken osteoblast proliferation and differentiation by
accelerating the cell cycle and inhibiting apoptosis in vitro. Veterinary Research
Communications [online]. 2010, roč. 34, č. 2, s. 143-152 [cit. 2013-02-28]. ISSN 0165-7380. DOI:
10.1007/s11259-010-9340-2. Dostupné z: http://www.springerlink.com/index/10.1007/s11259-010-
9340-2
19. CHENG, Y. a MARTIN, T. E. Nest predation risk and growth strategies of passerine species: Grow fast
or develop traits to escape risk?. The American Naturalist [online]. 2012, roč. 180, č. 3, s. 285-295
[cit. 2013-03-17]. ISSN 00030147. DOI: 10.1086/667214. Dostupné z:
http://www.jstor.org/stable/info/10.1086/667214
20. LEE, K. A., WIKELSKI, M., ROBINSON, W. D., ROBINSON, T. R. a KLASING, K. C. Constitutive
immune defences correlate with life-history variables in tropical birds. Journal of Animal
Ecology [online]. 2008, roč. 77, č. 2, s. 356-363 [cit. 2013-04-08]. ISSN 0021-8790. DOI:
10.1111/j.1365-2656.2007.01347.x. Dostupné z: http://doi.wiley.com/10.1111/j.1365-
2656.2007.01347.x
21. LLOYD, J. D. a MARTIN, T. E. Sibling competition and the evolution of prenatal development
rates. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences [online]. 2003, roč. 270, č. 1516, s. 735-
740 [cit. 2013-02-24]. ISSN 0962-8452. DOI: 10.1098/rspb.2002.2289. Dostupné z:
http://rspb.royalsocietypublishing.org/cgi/doi/10.1098/rspb.2002.2289
32
22. LOCHMILLER, R. L., VESTEY, M. R. a BOREN, J. C. Relationship between protein nutritional-status
and immunocompetence in northern bobwhite chicks. The Auk [online]. 1993, roč. 110, č. 3, s. 503-510
[cit. 2013-03-04]. ISSN 0004-8038. Dostupné z:
https://fp.auburn.edu/sfws/ditchkoff/nutrition%20class%20papers/lochmiller%20et%20al.%201993.pdf
23. MARTIN, T E. Avian life history evolution in relation to nest sites, nest predation, and food. Ecological
Monographs [online]. 1995, roč. 65, č. 1, s. 101-127 [cit. 2013-03-17]. ISSN 00129615. DOI:
10.2307/2937160. Dostupné z: http://www.jstor.org/stable/2937160?origin=crossref
24. MARTIN, T. E. Life history evolution in tropical and south temperate birds: What do we really
know?. Journal of Avian Biology [online]. 1996, roč. 27, č. 4, s. 263-272 [cit. 2013-03-17]. ISSN
09088857. DOI: 10.2307/3677257. Dostupné z: http://www.jstor.org/stable/3677257?origin=crossref
25. MARTIN, T. E. A new view of avian life-history evolution tested on an incubation
paradox. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences [online]. 2002, roč. 269, č. 1488,
s. 309-316 [cit. 2013-03-17]. ISSN 0962-8452. DOI: 10.1098/rspb.2001.1879. Dostupné z:
http://rspb.royalsocietypublishing.org/cgi/doi/10.1098/rspb.2001.1879
26. MARTIN, T. E. Egg size variation among tropical and temperate songbirds: An embryonic temperature
hypothesis. Proceedings of the National Academy of Sciences [online]. 2008, roč. 105, č. 27, s. 9268-
9271 [cit. 2013-04-08]. ISSN 0027-8424. DOI: 10.1073/pnas.0709366105. Dostupné z:
http://www.pnas.org/cgi/doi/10.1073/pnas.0709366105
27. MARTIN, T. E. a BRISKIE, J. V. Predation on dependent offspring. Annals of the New York Academy
of Sciences [online]. 2009, roč. 1168, č. 1, s. 201-217 [cit. 2013-03-17]. ISSN 00778923. DOI:
10.1111/j.1749-6632.2009.04577.x. Dostupné z: http://doi.wiley.com/10.1111/j.1749-
6632.2009.04577.x
28. MARTIN, T. E a SCHWABL, H. Variation in maternal effects and embryonic development rates
among passerine species. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological
Sciences [online]. 2008, roč. 363, č. 1497, s. 1663-1674 [cit. 2013-02-28]. ISSN 0962-8436. DOI:
10.1098/rstb.2007.0009. Dostupné z:
http://rstb.royalsocietypublishing.org/cgi/doi/10.1098/rstb.2007.0009
29. MARTIN, T. E., MARTIN, P. R., OLSON, C. R., HEIDINGER, B. J. a FONTAINE, J. J. Parental care
and clutch sizes in North and South American birds. Science [online]. 2000a, roč. 287, č. 5457, s. 1482-
1485 [cit. 2013-03-19]. ISSN 00368075. DOI: 10.1126/science.287.5457.1482. Dostupné z:
http://www.sciencemag.org/cgi/doi/10.1126/science.287.5457.1482
33
30. MARTIN, T. E., SCOTT, J. a MENGE, C. Nest predation increases with parental activity: Separating
nest site and parental activity effects. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences [online].
2000b, roč. 267, č. 1459, s. 2287-2293 [cit. 2013-03-17]. ISSN 0962-8452. DOI:
10.1098/rspb.2000.1281. Dostupné z:
http://rspb.royalsocietypublishing.org/cgi/doi/10.1098/rspb.2000.1281
31. MARTIN, T. E., AUEROVÁ, A. K, BASSAR, R. D, NIKLISONOVÁ, A. M. a LLOYD, P.
Geographic variation in avian incubation periods and parental influences on embryonic
temperature.Evolution: international journal of organic evolution [online]. 2007, roč. 61, č. 11. s. 2558-
2569 [cit. 2013-03-17]. ISSN 0014-3820. DOI: 10.1111/j.1558-5646.2007.00204.x. Dostupné z:
http://doi.wiley.com/10.1111/j.1558-5646.2007.00204.x
32. MARTIN, T. E., LLOYD, P., BOSQUE, C., BARTON, D. C., BIANCUCCI, A. L, CHENG, Y. a TON,
R. Growth rate variation among passerine species in tropical and temperate sites: An antagonistic
interaction between paretal food provisioning and nest predation risk. Evolution [online]. 2011, roč. 65,
č. 6, s. 1607-1622 [cit. 2013-03-17]. ISSN 00143820. DOI: 10.1111/j.1558-5646.2011.01227.x.
Dostupné z: http://doi.wiley.com/10.1111/j.1558-5646.2011.01227.x
33. MEIRI, S. a YOM-TOV, Y. Ontogeny of large birds: Migrants do it faster. The Condor [online]. 2004,
roč. 106, č. 3, s. 540-548 [cit. 2013-03-10]. ISSN 0010-5422. DOI: 10.1650/7506. Dostupné z:
http://www.bioone.org/perlserv/?request=get-abstract
34. NILSSON, J. a SVENSSON, M. Sibling competition affects nestling growth strategies in marsh
tits. The Journal of Animal Ecology [online]. 1996, roč. 65, č. 6, s. 825-836 [cit. 2013-02-24]. ISSN
00218790. DOI: 10.2307/5680. Dostupné z: http://www.jstor.org/stable/5680?origin=crossref
35. PALACIOSOVÁ, M. G. a MARTIN, T. E. Incubation period and immune function: A comparative
field study among coexisting birds. Oecologia [online]. 2006, roč. 146, č. 4, s. 505-512 [cit. 2013-03-
17]. ISSN 0029-8549. DOI: 10.1007/s00442-005-0220-3. Dostupné z:
http://www.springerlink.com/index/10.1007/s00442-005-0220-3
36. PIERSMA, T. Do global patterns of habitat use and migration strategies co-evolve with relative
investments in immunocompetence due to spatial variation in parasite pressure?. Oikos [online]. 1997,
roč. 80, č. 3, s. 623-631 [cit. 2013-03-17]. ISSN 00301299. DOI: 10.2307/3546640. Dostupné z:
http://www.jstor.org/stable/3546640?origin=crossref
37. REMEŠ, V. a MARTIN, T. E. Environmental influences on the evolution of growth and developmental
rates in passerines. Evolution [online]. 2002, roč. 56, č. 12, s. 2505-2518 [cit. 2013-03-17]. ISSN 0014-
3820. DOI: 10.1554/0014-3820(2002)056[2505:EIOTEO]2.0.CO;2. Dostupné z:
http://www.bioone.org/perlserv/?request=get-abstract
34
38. RICKLEFS, R. E. Embryonic development period and the prevalence of avian blood
parasites. Proceedings of the National Academy of Sciences [online]. 1992, roč. 89, č. 10, s. 4722-4725
[cit. 2013-03-17]. ISSN 0027-8424. DOI: 10.1073/pnas.89.10.4722. Dostupné z:
http://www.pnas.org/cgi/doi/10.1073/pnas.89.10.4722
39. RICKLEFS, R. E. a BRAWN, J. Nest attentiveness in several Neotropical suboscine passerine birds
with long incubation periods. Journal of Ornithology [online]. 2012, roč. 154, č. 1, s. 145-154
[cit. 2013-03-18]. ISSN 2193-7192. DOI: 10.1007/s10336-012-0880-9. Dostupné z:
http://www.springerlink.com/index/10.1007/s10336-012-0880-9
40. ROBINSON, W. D., STYRSKY, J. D., PAYNE, B. J., HARPER, R. G. a THOMPSON, C. F. Why are
incubation periods longer in the tropics? A common-garden experiment with house wrens reveals it is
all in the egg. The American Naturalist [online]. 2008, roč. 171, č. 4, s. 532-535 [cit. 2013-03-17]. ISSN
0003-0147. DOI: 10.1086/528964. Dostupné z: http://www.jstor.org/stable/10.1086/528964
41. ROFF, D. A., REMEŠ, V. a MARTIN, T. E. The evolution of fledging age in songbirds. Journal of
Evolutionary Biology [online]. 2005, roč. 18, č. 6, s. 1425-1433 [cit. 2013-03-17]. ISSN 1010061x.
DOI: 10.1111/j.1420-9101.2005.00958.x. Dostupné z: http://doi.wiley.com/10.1111/j.1420-
9101.2005.00958.x
42. ROMPRÉ, G. a ROBINSON, D. Predation, nest attendance, and long incubation periods of two
Neotropical antbirds. Ecotropica [online]. 2008, roč. 14, č. 2, s. 81-87 [cit. 2013-04-08]. Dostupné z:
http://www.gtoe.de/PDF/Ecotropica_2008/Rompre_Robinson_Ecotropica_14-2_2008.pdf
43. ROYLE, N. J., HARTLEY, I. R., OWENS I. P. F. a PARKER, G. A. Sibling competition and the
evolution of growth rates in birds. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences [online].
1999, roč. 266, č. 1422, s. 923-932 [cit. 2013-02-24]. ISSN 0962-8452. DOI: 10.1098/rspb.1999.0725.
Dostupné z: http://rspb.royalsocietypublishing.org/cgi/doi/10.1098/rspb.1999.0725
44. RUSSELLOVÁ, E. M. Extended parental care and delayed dispersal: Northern, tropical, and southern
passerines compared. Behavioral Ecology [online]. 2004, roč. 15, č. 5, s. 831-838 [cit. 2013-03-10].
ISSN 1465-7279. DOI: 10.1093/beheco/arh088. Dostupné z:
http://www.beheco.oupjournals.org/cgi/doi/10.1093/beheco/arh088
45. SCHWABL, H. Yolk is a source of maternal testosterone for developing birds. Proceedings of the
National Academy of Sciences [online]. 1993, roč. 90, č. 24, s. 11446-11450 [cit. 2013-02-28]. ISSN
0027-8424. DOI: 10.1073/pnas.90.24.11446. Dostupné z:
http://www.pnas.org/cgi/doi/10.1073/pnas.90.24.11446
35
46. SCHWABL, H., PALACIOSOVÁ, M. G. a MARTIN, T. E. Selection for rapid embryo development
correlates with embryo exposure to maternal androgens among passerine birds. The American
Naturalist [online]. 2007, roč. 170, č. 2, s. 196-206 [cit. 2013-02-28]. ISSN 0003-0147. DOI:
10.1086/519397. Dostupné z: http://www.jstor.org/stable/10.1086/519397
47. SOCKMAN, K. W. a SCHWABL, H. Yolk androgens reduce offspring survival. Proceedings of the
Royal Society B: Biological Sciences [online]. 2000, roč. 267, č. 1451, s. 1451-1456 [cit. 2013-02-28].
ISSN 0962-8452. DOI: 10.1098/rspb.2000.1163. Dostupné z:
http://rspb.royalsocietypublishing.org/cgi/doi/10.1098/rspb.2000.1163
48. SOLER, J. J., de NEVE, L., PEREZ-CONTRERAS, T., SOLER, M. a SORCI, G. Trade-off between
immunocompetence and growth in magpies: An experimental study. Proceedings of the Royal Society
B: Biological Sciences [online]. 2003, roč. 270, č. 1512, s. 241-248 [cit. 2013-03-17]. ISSN 0962-8452.
DOI: 10.1098/rspb.2002.2217. Dostupné z:
http://rspb.royalsocietypublishing.org/cgi/doi/10.1098/rspb.2002.2217
49. TIELEMANOVÁ, I. B., WILLIAMS, J. B. a RICKLEFS, R. E.. Nest attentiveness and egg temperature
do not explain the variation in incubation periods in tropical birds. Functional Ecology [online]. 2004,
roč. 18, č. 4, s. 571-577 [cit. 2013-02-18]. ISSN 0269-8463. DOI: 10.1111/j.0269-8463.2004.00882.x.
Dostupné z: http://doi.wiley.com/10.1111/j.0269-8463.2004.00882.x
50. TIELEMANOVÁ, I. B., WILLIAMS, J. B., RICKLEFS, R. E. a KLASING, K. C. Constitutive innate
immunity is a component of the pace-of-life syndrome in tropical birds. Proceedings of the Royal
Society B: Biological Sciences [online]. 2005, roč. 272, č. 1573, s. 1715-1720 [cit. 2013-03-17]. ISSN
0962-8452. DOI: 10.1098/rspb.2005.3155. Dostupné z:
http://rspb.royalsocietypublishing.org/cgi/doi/10.1098/rspb.2005.3155
51. WELLS-BERLINOVÁ, A. M., PRINCE H. H. a ARNOLD, T. W. Incubation length of dabbling
ducks. The Condor [online]. 2005, roč. 107, č. 4, s. 926-929 [cit. 2013-02-18]. ISSN 0010-5422. DOI:
10.1650/7742.1. Dostupné z: http://www.bioone.org/perlserv/?request=get-abstract
52. WILLIAMS, T. D. Experimental manipulation of female reproduction reveals an intraspecific egg size
clutch size trade-off. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences [online]. 2001, roč. 268,
č. 1465, s. 423-428 [cit. 2013-03-18]. ISSN 0962-8452. DOI: 10.1098/rspb.2000.1374. Dostupné z:
http://rspb.royalsocietypublishing.org/cgi/doi/10.1098/rspb.2000.1374
53. „osteoblast“. Encyclopædia Britannica Inc., [online]. 2013. [cit. 2013-04-08]. Dostupné z:
<http://www.britannica.com/EBchecked/topic/434269/osteoblast>.
36
54. „prevalence“. The free dictionary, [online]. © 2013 [cit. 2013-04-08]. Dostupné z:
http://www.thefreedictionary.com/prevalence
